10.02.2.1.2 Hydrologic control of phytoplankton loss rates
Phytoplankton dynamiek werd traditioneel gezien als een resultaat van grondstof-gedreven, bottom-up regulatie, beïnvloed door de beschikbaarheid van licht en nutriënten. De ontdekking van kleine fytoplanktoncellen, fagotrofe protisten en planktonvirussen heeft ons echter zichtbaar bewuster gemaakt van het belang van het verlies van fytoplankton in aquatische ecosystemen (zie Barbosa, 2009). Het is algemeen bekend, hoewel het vaak over het hoofd wordt gezien, dat een fytoplanktonbloei kan ontstaan door een toename van de fytoplanktongroei of een afname van de afnamesnelheid, of beide (Cloern, 1996; Smayda, 2008). De verliespercentages van fytoplankton omvatten biologische processen (begrazing, virale en eukaryotische lyses, geprogrammeerde celdood en celaggregatie) en fysisch gestuurde processen (zinken, uitwassen door advectie en aggregatie in pluislagen nabij het bed; Bidle en Falkowski, 2004; Cloern en Dufford, 2005; Jones et al., 2009). Verliesprocessen zijn belangrijke determinanten van de fytoplanktondynamiek, maar ze zijn ook fundamenteel voor het functioneren van globale ecosystemen (Kirchman, 2000a; Cloern en Dufford, 2005). Om de relevantie van hydrologische kenmerken voor het verlies van fytoplankton te onderzoeken, is het handig om de biologisch en fysisch gestuurde verliesprocessen van fytoplankton te scheiden.
Hydrodynamische processen (bv. getijdenstuwing, windmenging en rivierafvoer) en circulatiepatronen regelen de verticale en horizontale advectie van watermassa’s en de daarmee geassocieerde planktonische organismen, namelijk die met een beperkte mobiliteit zoals fytoplankton. In estuaria worden de fytoplanktoncellen in de lengterichting van de rivier verplaatst van de hoger gelegen naar de lager gelegen estuaria en uiteindelijk geëxporteerd naar de aangrenzende kustecosystemen. Advectieve uitwasverliezen van fytoplankton zijn meer uitgesproken binnen ecosystemen (Knoppers, 1994) of perioden (gebeurtenissen, seizoenen en jaren) met een lage hydraulische verblijftijd (hoge doorspoeltijden). Dit feit wordt goed geïllustreerd door fytoplanktonveranderingen die gepaard gaan met gebeurtenissen met een verhoogde (bv. overstromingen van rivieren en orkanen) of verlaagde verblijftijd (sluiting van estuaria met bar; zie review Cloern en Jassby, 2008). Op langere tijdschaal houden jaren van verhoogde rivierstroming gewoonlijk verband met vertragingen in de seizoensontwikkeling van estuarien fytoplankton (Pinckney et al., 1998; Mallin et al., 1999; Sin et al., 1999; Lionard et al, 2008), en verminderingen in fytoplanktonbiomassa door verhoogde fytoplanktonadvectie (maar zie Sin et al., 1999; Jassby, 2008).
Tijdeforcering induceert aanzienlijke horizontale en verticale menging, evenals de stroomopwaartse en stroomafwaartse verplaatsing van fytoplankton langs estuariene as. Door getijden geïnduceerde menging en advectie dragen bij tot het verlies van fytoplankton, maar er moet uiteraard ook rekening worden gehouden met uitwisselingen tussen onderling verbonden habitats of ecosystemen. Lateraal transport van fytoplankton uit donorhabitats in ondiep water (bv. laterale schollen) zorgt vaak voor subsidiëring van diepere, ontvangende habitats (Lucas et al., 1999; Lopez et al., 2006; Cloern, 2007), en kan worden gebruikt om een hoge fytoplanktonproductie te verklaren onder strenge lichtomstandigheden (Cole et al., 1992; Stoetaert et al., 1994). In het algemeen wordt een hoge spoelsnelheid gebruikt als verklaring voor de weerstand van ecosystemen tegen eutrofiëring (Cloern, 2001; Barbosa, 2010), en een zwakke spoeling wordt een voorwaarde genoemd voor schadelijke algenbloei (HABs) (Cloern, 2001; Yamamoto et al., 2002). De relatie tussen fytoplanktonbiomassa en doorspoeltijd varieert echter binnen en tussen ecosystemen omdat ze de globale fytoplanktongroei-verliezenbalans weerspiegelt (zie Lucas et al., 2009).
Oceanische wateren zijn ook een bron van fytoplanktonbiomassa voor estuaria en kustecosystemen, onder specifieke oceanografische omstandigheden. Opwellingen kunnen aan de kust geproduceerde fytoplanktonbiomassa leveren aan aangrenzende estuaria en kustlagunes (Cermeño et al., 2006; Banas et al., 2007), en dinoflagellaten in offshore frontale zones (pelagische zaadbanken) kunnen onshore worden getransporteerd, en zo de bloei nabij de kust aanwakkeren (Smayda, 2002). Bovendien kunnen oceanische processen ook een indirecte invloed hebben op aangrenzende estuariene ecosystemen. Wijzigingen in de watercirculatie en de doorspoeling in de Rias Baixas (NW Spanje) gedurende de laatste decennia, veroorzaakt door een vermindering van de intensiteit van de kustopwelling, werden recentelijk verantwoordelijk geacht voor een toegenomen herhaling van schadelijke dinoflagellatenbloei, en dramatische effecten op de mosselvlotcultuur (Álvarez-Salgado et al,
Phytoplankton dat wegzinkt uit de euphotische zone vormt een relevant verlies, vooral voor niet-motiele, niet-afgevende, grote en gemineraliseerde fytoplanktoncellen of levensstadia (maar zie Kahl et al., 2008). De stabiliteit van de waterkolom, die afhankelijk is van door getijden en wind veroorzaakte menging en thermische en zoute stratificatie, is een belangrijke modulator van de snelheid waarmee fytoplankton zinkt. Verliezen door het zinken van fytoplankton worden gewoonlijk als verwaarloosbaar beschouwd in ondiepe, gemengde estuaria, en als meer uitgesproken in gestratificeerde estuariene en kustecosystemen. Onder gelaagde omstandigheden leidt een verhoogde afzetting van fytoplanktonbiomassa soms tot bodemhypoxie of anoxie (Cloern, 2001). Turbulentie en hydrodynamische omstandigheden reguleren ook de aggregatie van fytoplankton in pluislagen nabij de bodem (Jones et al., 2009), de resuspensie van microfytobenthos (zie Underwood en Kromkamp, 1999), en de rekrutering van fytoplankton ruststadia uit sedimenten in de waterkolom (Rengefors et al,
Zoals fysisch gedreven verliesprocessen, worden ook biologische processen die leiden tot fytoplanktonsterfte (b.v. begrazing, lyses, geprogrammeerde celdood, en aggregatie) beïnvloed door hydrologische kenmerken. Geprogrammeerde celdood en aggregatie worden gewoonlijk geïnduceerd door omgevingsstress (bv. gebrek aan nutriënten en licht, en ultraviolette straling; Bidle en Falkowski, 2004; Kahl et al., 2008), die zichtbaar verbonden zijn met klimatologische en hydrologische processen (zie vorige sectie). Virussen, veruit de meest overvloedige biologische entiteiten in aquatische ecosystemen, zijn gevoelig voor ultraviolette straling, temperatuur en organische en anorganische zwevende deeltjes (zie overzichten Wilhelm en Matteson, 2008; Weinbauer et al., 2009). Daarom moeten zowel klimatologische (opwarming van het oppervlak en bestraling) als hydrodynamische processen (verticale menging, lichtverzwakking, resuspensie van sedimenten en stroming van rivieren) worden beschouwd als potentiële determinanten van de virale lyses van fytoplankton. Bovendien zullen milieuomstandigheden die een hoge dichtheid van gastheercellen en verhoogde turbulentie bevorderen, de contactsnelheden tussen virussen en specifieke gastheercellen verhogen, wat de virale lyses versterkt (zie Wilhelm en Matteson, 2008).
Grazing door pelagische en benthische herbivoren wordt momenteel beschouwd als een belangrijke mortaliteitsbron voor fytoplankton. Fytoplankton begrazing werd klassiek toegeschreven aan meercellige organismen, zoals roeipootkreeftjes (Underwood en Kromkamp. 1999; Knox, 2001). Nu weten we echter dat microzoöplankton de belangrijkste herbivoren zijn, die gemiddeld 60% van de dagelijkse fytoplanktonproductie in estuariene en kustecosystemen consumeren (zie Calbet en Landry, 2004). Microzoöplankton wordt gedomineerd door fagotrofe protisten, zoals aplastidische nanoflagellaten, ciliaten en heterotrofe dinoflagellaten, en beïnvloedt een brede waaier van fytoplankton celgroottes (Sherr en Sherr, 2007; Calbet, 2008; Montagnes et al., 2008a). Door hun ondiepte worden estuariene en nearshore kustecosystemen vaak gekenmerkt door een intense bentische-pelagische koppeling. Bijgevolg is de begrazing van fytoplankton door benthische suspensievoeders ook een belangrijke drijvende kracht achter de jaarlijkse en interjaarlijkse variabiliteit van het fytoplankton (Cloern, 1996; Petersen, 2004; Caraco et al., 2006; Mohlenberg et al., 2007; Strayer et al,
De graassnelheid van metazoaanse herbivoren (zie Paragraaf 10.02.3) en fagotrofe protisten wordt gereguleerd door hun interne omgeving (bijv. voedingsultrastructuren, mechanoreceptie- en chemoreceptiecapaciteiten, fysiologische toestand, en voedingsgeschiedenis), en de externe omgeving. Het externe milieu omvat variabelen die afhankelijk zijn van de beschikbaarheid en kenmerken van de prooi (b.v. overvloed, grootte, mobiliteit, biochemische samenstelling, fysiologische toestand, oppervlakte-eigenschappen en weerstand tegen begrazing) en variabelen die onafhankelijk zijn van de prooi. Van deze laatste kunnen temperatuur, zoutgehalte, licht, ultraviolette straling, nutriëntenconcentraties, turbulentie, zwevende niet-razificeerbare deeltjes en toxische verbindingen de voedingsactiviteit reguleren (zie Montagnes et al., 2008a en referenties daarin). De meeste van deze externe variabelen staan duidelijk onder sterke klimaat- en hydrologische controle (zie vorige sectie).
Phytoplankton interjaar trends in estuariene en kustecosystemen kunnen worden gebruikt om de effecten van lokale- en globale-hydrologische processen op fytoplankton grazing te illustreren. Recent werd aangenomen dat temperatuurstijgingen op lange termijn de biomassa en de bloei van fytoplankton in estuariene en kustecosystemen kunnen doen afnemen door een indirecte stimulatie van hun metazoan grazers door de temperatuur (Oviatt, 2004; Wiltshire et al., 2008; Borkman en Smayda, 2009; van Beusekom et al., 2009; Barbosa, 2010). Er is aangetoond dat veranderingen in het debiet van de rivieren de graassnelheid van fytoplankton indirect beïnvloeden via de verspreiding ervan langs trofische cascades. In zijrivieren van de Chesapeake Bay (noordoostelijk deel van de VS) werd tijdens jaren met een hoog rivierdebiet de top-down controle van fytoplankton verzwakt door de toegenomen graascontrole van microzoöplankton (grazers) door roeipootkreeftjes. Verminderde begrazing van fytoplankton door microzoöplankton, en niet alleen verhoogde beschikbaarheid van nutriënten, kan dus mogelijk de toename in fytoplanktonbiomassa verklaren tijdens periodes van hoge rivierstroming (Reaugh et al., 2007).
Wijde wereldwijde klimatologische en oceanische processen kunnen ook de begrazing van fytoplankton in estuariene ecosystemen beïnvloeden. Interdecadale veranderingen in het opwellingsregime werden onlangs in verband gebracht met een verhoogde fytoplanktonbiomassa in de baai van San Francisco (ZW VS), via trofische cascades. In dit geval bevorderde de toegenomen opwelling het transport van tweekleppige predatoren in de baai, wat vervolgens leidde tot de onderdrukking van hun controle op fytoplankton (zie Cloern et al., 2007).
De jaarlijkse en interjaarlijkse variabiliteit van fytoplankton in de San Francisco-baai illustreert duidelijk de relevantie van benthische predatoren als bron van fytoplanktonsterfte (zie Cloern, 1996). Het graaseffect van benthische suspensievoeders op fytoplankton wordt gezamenlijk bepaald door de bathymetrie van het ecosysteem, de filtratiesnelheid van de predator en de hydrodynamica (bv. door wind en getijden aangedreven verticale menging; Jones et al., 2009). Benthische begrazing van fytoplankton wordt gewoonlijk versterkt tijdens periodes van verhoogde verticale menging, zoals zomer- en lentetijperiodes (Cloern, 1996; Lucas et al., 1999; Thompson et al., 2008a). Een verhoogde benthische begrazing (en advectieve getijdenverliezen) kan tot op zekere hoogte verklaren waarom springtij meestal een lage nettogroei van fytoplankton veroorzaakt (Cloern, 1996; Barbosa, 2006), en waarom in estuaria met macrotij minder gemiddeld fytoplankton per jaar voorkomt dan in estuaria met microtij, bij een gegeven gemiddelde toevoer van nutriënten (Monbet, 1992).