10.02.2.1.2 Contrôle hydrologique des taux de perte de phytoplancton
La dynamique du phytoplancton était traditionnellement considérée comme le résultat d’une régulation ascendante axée sur les ressources, factorisée par la lumière et la disponibilité des nutriments. Cependant, la découverte de cellules phytoplanctoniques de petite taille, de protistes phagotrophes et de virus planctoniques nous a visiblement fait prendre conscience de l’importance de la perte de phytoplancton dans les écosystèmes aquatiques (voir Barbosa, 2009). Il est bien connu, bien que souvent négligé, qu’une efflorescence phytoplanctonique peut résulter soit d’une augmentation des taux de croissance du phytoplancton, soit d’une diminution des taux de perte, soit des deux (Cloern, 1996 ; Smayda, 2008). Les taux de perte de phytoplancton comprennent des processus biologiques (broutage, lyse à médiation virale et eucaryote, mort cellulaire programmée et agrégation cellulaire) ainsi que des processus physiques (enfoncement, lessivage par advection et agrégation dans des couches de pellicules proches du fond ; Bidle et Falkowski, 2004 ; Cloern et Dufford, 2005 ; Jones et al., 2009). Les processus de perte sont des déterminants clés de la dynamique du phytoplancton, mais ils sont également fondamentaux pour le fonctionnement de l’écosystème global (Kirchman, 2000a ; Cloern et Dufford, 2005). Afin d’explorer la pertinence des caractéristiques hydrologiques sur les taux de perte de phytoplancton, il est pratique de séparer les processus de perte de phytoplancton contrôlés biologiquement et physiquement.
Les processus hydrodynamiques (par exemple, le forçage des marées, le mélange des vents et le débit des rivières) et les modèles de circulation régulent l’advection verticale et horizontale des masses d’eau et des organismes planctoniques associés, à savoir ceux à mobilité réduite comme le phytoplancton. Dans les estuaires, les cellules de phytoplancton sont transportées longitudinalement, par le biais du transport fluvial, de l’amont vers l’aval de l’estuaire, pour être finalement exportées vers les écosystèmes côtiers adjacents. Les pertes de phytoplancton par advection sont plus prononcées dans les écosystèmes (Knoppers, 1994) ou les périodes (événements, saisons et années) de faible temps de résidence hydraulique (temps de chasse élevés). Ce fait est bien illustré par les changements phytoplanctoniques associés à des événements d’augmentation (par exemple, les inondations fluviales et les ouragans) ou de diminution du temps de résidence (fermeture des estuaires à barreaux ; voir la revue Cloern et Jassby, 2008). Sur une échelle de temps plus longue, les années d’augmentation du débit fluvial sont généralement liées à des retards dans le développement saisonnier du phytoplancton estuarien (Pinckney et al., 1998 ; Mallin et al., 1999 ; Sin et al., 1999 ; Lionard et al, 2008), et des réductions de la biomasse phytoplanctonique en raison de l’augmentation de l’advection du phytoplancton (mais voir Sin et al., 1999 ; Jassby, 2008).
Le forçage par la marée induit un mélange horizontal et vertical substantiel, ainsi que le déplacement en amont et en aval du phytoplancton le long de l’axe estuarien. Le mélange et l’advection induits par les marées contribuent aux pertes de phytoplancton par lessivage, mais les échanges entre habitats ou écosystèmes interconnectés doivent évidemment être pris en considération. Le transport latéral de phytoplancton à partir d’habitats donneurs peu profonds (par exemple, les bancs latéraux) subventionne généralement les habitats récepteurs plus profonds (Lucas et al., 1999 ; Lopez et al., 2006 ; Cloern, 2007), et peut être utilisé pour expliquer la production élevée de phytoplancton dans des conditions de lumière strictes (Cole et al., 1992 ; Stoetaert et al., 1994). Dans l’ensemble, les taux de chasse élevés sont utilisés pour expliquer la résistance des écosystèmes à l’eutrophisation (Cloern, 2001 ; Barbosa, 2010), et une faible chasse a été désignée comme une condition favorisant les efflorescences algales nuisibles (HAB) (Cloern, 2001 ; Yamamoto et al., 2002). Cependant, la relation entre la biomasse phytoplanctonique et le temps de chasse varie au sein des écosystèmes et entre eux, car elle reflète l’équilibre global entre la croissance et la perte de phytoplancton (voir Lucas et al., 2009).
Les eaux océaniques sont également une source de biomasse phytoplanctonique pour les estuaires et les écosystèmes côtiers proches du rivage, dans des conditions océanographiques spécifiques. Les remontées d’eau peuvent fournir une biomasse phytoplanctonique d’origine côtière aux estuaires et aux lagunes côtières adjacentes (Cermeño et al., 2006 ; Banas et al., 2007), et les dinoflagellés présents dans les zones frontales au large (banques de semences pélagiques) peuvent être transportés vers la côte et ensemencer les efflorescences littorales (Smayda, 2002). En outre, les processus océaniques peuvent également affecter indirectement les écosystèmes estuariens adjacents. Les altérations de la circulation de l’eau et de la chasse d’eau à l’intérieur des Rias Baixas (Nord-Ouest de l’Espagne) au cours des dernières décennies, causées par une réduction de l’intensité de l’upwelling côtier, ont récemment été considérées comme responsables de la récurrence accrue des efflorescences nuisibles de dinoflagellés, et des effets dramatiques sur la culture des radeaux de moules (Álvarez-Salgado et al…, 2008).
L’enfoncement du phytoplancton loin de la zone euphotique constitue une perte pertinente surtout pour les cellules ou les stades de vie du phytoplancton non mobiles, non flottantes, grandes et minéralisées (mais voir Kahl et al., 2008). La stabilité de la colonne d’eau, qui dépend du mélange induit par les marées et le vent et de la stratification thermique et saline, est un modulateur clé des taux d’enfoncement du phytoplancton. Les pertes de phytoplancton par enfoncement sont généralement considérées comme négligeables dans les estuaires peu profonds et mixtes, et plus prononcées dans les écosystèmes estuariens et côtiers stratifiés. Dans des conditions stratifiées, le dépôt accru de la biomasse phytoplanctonique conduit parfois à des événements d’hypoxie ou d’anoxie du fond (Cloern, 2001). La turbulence et les conditions hydrodynamiques régulent également l’agrégation du phytoplancton en couches de fluff proches du fond (Jones et al., 2009), la remise en suspension du microphytobenthos (voir Underwood et Kromkamp, 1999) et le recrutement des stades de repos du phytoplancton à partir des sédiments dans la colonne d’eau (Rengefors et al, 2004).
Comme les processus de perte d’origine physique, les processus biologiques conduisant à la mortalité du phytoplancton (par exemple, le broutage, les lyses, la mort cellulaire programmée et l’agrégation) sont également affectés par les caractéristiques hydrologiques. La mort cellulaire programmée et l’agrégation sont généralement induites par des stress environnementaux (par exemple, privation de nutriments et de lumière, et rayonnement ultraviolet ; Bidle et Falkowski, 2004 ; Kahl et al., 2008), qui sont visiblement liés aux processus climatiques et hydrologiques (voir section précédente). Les virus, de loin les entités biologiques les plus abondantes dans les écosystèmes aquatiques, sont sensibles au rayonnement ultraviolet, à la température et aux particules organiques et inorganiques en suspension (voir les revues Wilhelm et Matteson, 2008 ; Weinbauer et al., 2009). Par conséquent, les processus climatiques (chauffage et irradiation de la surface) et hydrodynamiques (mélange vertical, atténuation de la lumière, remise en suspension des sédiments et débit des rivières) doivent être considérés comme des déterminants potentiels de la lyse virale du phytoplancton. De plus, les conditions environnementales favorisant une forte densité de cellules hôtes et une intensification des turbulences augmenteront les taux de contact entre les virus et les cellules hôtes spécifiques, renforçant les lyses induites par les virus (voir Wilhelm et Matteson, 2008).
Le broutage par les herbivores pélagiques et benthiques est actuellement considéré comme une source de mortalité majeure pour le phytoplancton. Le broutage du phytoplancton était classiquement attribué à des organismes multicellulaires, tels que les copépodes (Underwood et Kromkamp. 1999 ; Knox, 2001). Pourtant, nous reconnaissons maintenant que le microzooplancton est le principal herbivore consommant, en moyenne, 60% de la production quotidienne de phytoplancton dans les écosystèmes estuariens et côtiers (voir Calbet et Landry, 2004). Le microzooplancton est dominé par des protistes phagotrophes, tels que les nanoflagellés aplastiques, les ciliés et les dinoflagellés hétérotrophes, et a un impact sur une large gamme de tailles de cellules de phytoplancton (Sherr et Sherr, 2007 ; Calbet, 2008 ; Montagnes et al., 2008a). En raison de leur faible profondeur, les écosystèmes côtiers estuariens et littoraux sont souvent caractérisés par un couplage benthique-pélagique intense. Par conséquent, le broutage du phytoplancton par les suspensivores benthiques est également un moteur pertinent de la variabilité annuelle et interannuelle du phytoplancton (Cloern, 1996 ; Petersen, 2004 ; Caraco et al., 2006 ; Mohlenberg et al., 2007 ; Strayer et al, 2008).
Les taux de broutage des herbivores métazoaires (voir section 10.02.3) et des protistes phagotrophes sont régulés par leur environnement interne (par exemple, les ultrastructures d’alimentation, les capacités de mécanoréception et de chimioréception, l’état physiologique et l’historique d’alimentation), et par l’environnement externe. L’environnement externe comprend des variables dépendant de la disponibilité et des caractéristiques des proies (par exemple, l’abondance, la taille, la mobilité, la composition biochimique, l’état physiologique, les caractéristiques de surface et les propriétés de résistance au broutage) et des variables indépendantes des proies. Parmi ces dernières, la température, la salinité, la lumière, le rayonnement ultraviolet, les concentrations de nutriments, la turbulence, les particules non arables en suspension et les composés toxiques peuvent réguler l’activité alimentaire (voir Montagnes et al., 2008a et les références qui y figurent). La plupart de ces variables externes sont clairement sous un fort contrôle climatique et hydrologique (voir section précédente).
Les tendances interannuelles du phytoplancton dans les écosystèmes estuariens et côtiers peuvent être utilisées pour illustrer les effets des processus hydrologiques locaux et globaux sur le broutage du phytoplancton. On a récemment émis l’hypothèse que les augmentations de température à long terme provoquaient des réductions de la biomasse phytoplanctonique et de l’intensité des efflorescences dans les écosystèmes estuariens et côtiers, par le biais d’une stimulation indirecte, liée à la température, de leurs brouteurs métazoaires (Oviatt, 2004 ; Wiltshire et al., 2008 ; Borkman et Smayda, 2009 ; van Beusekom et al., 2009 ; Barbosa, 2010). Il a été démontré que les changements de débit des rivières influencent indirectement les taux de broutage du phytoplancton par leur propagation le long des cascades trophiques. Dans les affluents de la baie de Chesapeake (NE des États-Unis), pendant les années à fort débit, le contrôle accru du broutage du microzooplancton (brouteurs) par les copépodes a atténué le contrôle descendant du phytoplancton. Ainsi, la réduction du broutage du phytoplancton par le microzooplancton, et pas seulement l’augmentation de la disponibilité des nutriments, peut potentiellement expliquer les augmentations de la biomasse phytoplanctonique pendant les périodes de haut débit fluvial (Reaugh et al., 2007).
Les processus climatiques et océaniques mondiaux à distance peuvent également affecter les taux de broutage du phytoplancton dans les écosystèmes estuariens. En effet, des changements interdécennaux du régime d’upwelling ont récemment été liés à une augmentation de la biomasse phytoplanctonique dans la baie de San Francisco (SW USA), par le biais de cascades trophiques. Dans ce cas, l’augmentation de l’intensité de l’upwelling a favorisé le transport des prédateurs bivalves dans la baie, entraînant par la suite la suppression de leur contrôle sur le phytoplancton (voir Cloern et al., 2007).
La variabilité annuelle et interannuelle du phytoplancton dans la baie de San Francisco illustre clairement la pertinence des prédateurs benthiques comme sources de mortalité du phytoplancton (voir Cloern, 1996). L’impact du broutage des suspensivores benthiques sur le phytoplancton est contrôlé conjointement par la bathymétrie de l’écosystème, les taux de filtration des prédateurs et l’hydrodynamique sus-jacente (par exemple, le mélange vertical induit par le vent et les marées ; Jones et al., 2009). Le broutage benthique du phytoplancton est généralement plus important pendant les périodes de mélange vertical accru, comme les périodes de marée d’été et de printemps (Cloern, 1996 ; Lucas et al., 1999 ; Thompson et al., 2008a). L’augmentation du broutage benthique (et des pertes par advection dues à la marée) peut expliquer, dans une certaine mesure, pourquoi les marées de printemps favorisent généralement de faibles taux de croissance nets du phytoplancton (Cloern, 1996 ; Barbosa, 2006), et pourquoi les estuaires macrotidaux présentent généralement une biomasse phytoplanctonique annuelle moyenne inférieure à celle des estuaires microtidaux pour un apport moyen en nutriments donné (Monbet, 1992).