10.02.2.1.2 Control hidrológico de las tasas de pérdida de fitoplancton
Tradicionalmente se consideraba que la dinámica del fitoplancton era el resultado de una regulación ascendente impulsada por los recursos, cuyo factor era la luz y la disponibilidad de nutrientes. Sin embargo, el descubrimiento de células de fitoplancton de pequeño tamaño, protistas fagotróficos y virus planctónicos aumentó visiblemente nuestra conciencia de la importancia de la pérdida de fitoplancton en los ecosistemas acuáticos (véase Barbosa, 2009). Es bien sabido, aunque a menudo se pasa por alto, que una floración de fitoplancton puede surgir de un aumento de las tasas de crecimiento del fitoplancton o de una disminución de las tasas de pérdida, o de ambas cosas (Cloern, 1996; Smayda, 2008). Las tasas de pérdida de fitoplancton comprenden procesos biológicos (pastoreo, lisis mediada por virus y eucariotas, muerte celular programada y agregación celular), así como procesos impulsados físicamente (hundimiento, lavado por advección y agregación en capas de pelusa cercanas al lecho; Bidle y Falkowski, 2004; Cloern y Dufford, 2005; Jones et al., 2009). Los procesos de pérdida son determinantes para la dinámica del fitoplancton, pero también son fundamentales para el funcionamiento del ecosistema global (Kirchman, 2000a; Cloern y Dufford, 2005). Para explorar la relevancia de las características hidrológicas en las tasas de pérdida de fitoplancton, es conveniente separar los procesos de pérdida de fitoplancton controlados biológica y físicamente.
Los procesos hidrodinámicos (por ejemplo, el forzamiento de las mareas, la mezcla del viento y la descarga de los ríos) y los patrones de circulación regulan la advección vertical y horizontal de las masas de agua y de los organismos planctónicos asociados, en concreto, aquellos con movilidad reducida como el fitoplancton. En los estuarios, las células de fitoplancton son advectadas longitudinalmente, por el transporte fluvial, desde la parte superior a la inferior del estuario, siendo finalmente exportadas a los ecosistemas costeros adyacentes. Las pérdidas de fitoplancton por advección son más pronunciadas en los ecosistemas (Knoppers, 1994) o en los períodos (eventos, estaciones y años) de bajos tiempos de residencia hidráulica (altos tiempos de lavado). Este hecho queda bien ilustrado por los cambios en el fitoplancton asociados a eventos de mayor (por ejemplo, inundaciones fluviales y huracanes) o menor tiempo de residencia (cierre de estuarios con barras; véase la revisión de Cloern y Jassby, 2008). En una escala temporal más larga, los años de aumento del caudal fluvial suelen estar relacionados con retrasos en el desarrollo estacional del fitoplancton estuarino (Pinckney et al., 1998; Mallin et al., 1999; Sin et al., 1999; Lionard et al, 2008), y la reducción de la biomasa de fitoplancton debido al aumento de la advección de fitoplancton (pero véase Sin et al., 1999; Jassby, 2008).
El forzamiento de las mareas induce una mezcla horizontal y vertical sustancial, así como el desplazamiento aguas arriba y aguas abajo del fitoplancton a lo largo del eje estuarino. La mezcla y la advección inducidas por las mareas contribuyen a las pérdidas de fitoplancton por lavado, pero evidentemente hay que tener en cuenta los intercambios entre hábitats o ecosistemas interconectados. El transporte lateral de fitoplancton desde hábitats donantes de aguas poco profundas (por ejemplo, bancos laterales) suele subvencionar hábitats receptores más profundos (Lucas et al., 1999; López et al., 2006; Cloern, 2007), y puede utilizarse para explicar la elevada producción de fitoplancton en condiciones de luz estrictas (Cole et al., 1992; Stoetaert et al., 1994). En general, las altas tasas de lavado se utilizan como explicación de la resistencia de los ecosistemas a la eutrofización (Cloern, 2001; Barbosa, 2010), y se ha dicho que el lavado débil es una condición que favorece las floraciones de algas nocivas (FAN) (Cloern, 2001; Yamamoto et al., 2002). Sin embargo, la relación entre la biomasa de fitoplancton y el tiempo de lavado varía dentro de los ecosistemas y entre ellos porque refleja el equilibrio global entre el crecimiento y la pérdida de fitoplancton (véase Lucas et al., 2009).
Las aguas oceánicas también son una fuente de biomasa de fitoplancton para los estuarios y los ecosistemas costeros cercanos a la costa, en condiciones oceanográficas específicas. Los eventos de afloramiento pueden proporcionar biomasa fitoplanctónica producida en la costa a los estuarios y lagunas costeras adyacentes (Cermeño et al., 2006; Banas et al., 2007), y los dinoflagelados dentro de las zonas frontales de la costa (bancos de semillas pelágicas) pueden ser arrastrados a la costa, sembrando floraciones cercanas a la misma (Smayda, 2002). Además, los procesos oceánicos también pueden afectar indirectamente a los ecosistemas estuarinos adyacentes. Las alteraciones en la circulación del agua y el lavado dentro de las Rías Baixas (noroeste de España) durante las últimas décadas, causadas por una reducción en la intensidad del afloramiento costero, fueron consideradas recientemente como responsables del aumento de la recurrencia de floraciones de dinoflagelados dañinos, y de los efectos dramáticos en el cultivo de balsas de mejillones (Álvarez-Salgado et al., 2008).
El hundimiento del fitoplancton fuera de la zona eufótica constituye una pérdida relevante sobre todo para las células o etapas de vida del fitoplancton no móviles, no boyantes, grandes y mineralizadas (pero véase Kahl et al., 2008). La estabilidad de la columna de agua, que depende de la mezcla impulsada por las mareas y el viento y de la estratificación térmica y salina, es un modulador clave de las tasas de hundimiento del fitoplancton. Las pérdidas por hundimiento del fitoplancton suelen considerarse insignificantes en los estuarios mixtos y poco profundos, y más pronunciadas en los ecosistemas estuarinos y costeros estratificados. En condiciones de estratificación, el aumento de la deposición de la biomasa de fitoplancton conduce a veces a eventos de hipoxia o anoxia en el fondo (Cloern, 2001). La turbulencia y las condiciones hidrodinámicas también regulan la agregación de fitoplancton en capas de pelusa cercanas al lecho (Jones et al., 2009), la resuspensión de microfitobentos (véase Underwood y Kromkamp, 1999) y el reclutamiento de etapas de reposo del fitoplancton desde los sedimentos a la columna de agua (Rengefors et al., 2004).
Al igual que los procesos de pérdida impulsados físicamente, los procesos biológicos que conducen a la mortalidad del fitoplancton (por ejemplo, el pastoreo, la lisis, la muerte celular programada y la agregación) también se ven afectados por las características hidrológicas. La muerte celular programada y la agregación suelen estar inducidas por el estrés ambiental (por ejemplo, la privación de nutrientes y de luz, y la radiación ultravioleta; Bidle y Falkowski, 2004; Kahl et al., 2008), que está visiblemente relacionado con los procesos climáticos e hidrológicos (véase la sección anterior). Los virus, que son con diferencia las entidades biológicas más abundantes en los ecosistemas acuáticos, son sensibles a la radiación ultravioleta, la temperatura y las partículas orgánicas e inorgánicas en suspensión (véanse las revisiones de Wilhelm y Matteson, 2008; Weinbauer et al., 2009). Por lo tanto, tanto los procesos climáticos (calentamiento de la superficie e irradiación) como los hidrodinámicos (mezcla vertical, atenuación de la luz, resuspensión de los sedimentos y caudal del río) deben considerarse determinantes potenciales de la lisis viral del fitoplancton. Además, las condiciones ambientales que promueven una alta densidad de células huésped y la intensificación de la turbulencia aumentarán las tasas de contacto entre los virus y las células huésped específicas, potenciando las lisis inducidas por los virus (véase Wilhelm y Matteson, 2008).
El pastoreo por parte de herbívoros pelágicos y bentónicos se considera actualmente una importante fuente de mortalidad para el fitoplancton. El pastoreo del fitoplancton se atribuía clásicamente a los organismos multicelulares, como los copépodos (Underwood y Kromkamp. 1999; Knox, 2001). Sin embargo, ahora reconocemos que el microzooplancton es el principal herbívoro que consume, por término medio, el 60% de la producción diaria de fitoplancton en los ecosistemas estuarinos y costeros (véase Calbet y Landry, 2004). En el microzooplancton predominan los protistas fagotróficos, como los nanoflagelados aplástidos, los ciliados y los dinoflagelados heterótrofos, y afectan a una amplia gama de tamaños celulares del fitoplancton (Sherr y Sherr, 2007; Calbet, 2008; Montagnes et al., 2008a). Debido a su poca profundidad, los ecosistemas costeros estuariales y cercanos a la costa suelen caracterizarse por un intenso acoplamiento bentónico-pelágico. En consecuencia, el pastoreo del fitoplancton por parte de los alimentadores en suspensión bentónicos es también un factor relevante de la variabilidad anual e interanual del fitoplancton (Cloern, 1996; Petersen, 2004; Caraco et al., 2006; Mohlenberg et al., 2007; Strayer et al., 2008).
Las tasas de pastoreo de los herbívoros metazoos (véase la sección 10.02.3) y de los protistas fagotrofos están reguladas por su entorno interno (por ejemplo, las ultraestructuras de alimentación, las capacidades de mecanorrecepción y quimiorrecepción, el estado fisiológico y el historial de alimentación) y el entorno externo. El entorno externo incluye variables que dependen de la disponibilidad y las características de las presas (por ejemplo, la abundancia, el tamaño, la movilidad, la composición bioquímica, el estado fisiológico, las características de la superficie y las propiedades de resistencia al pastoreo) y variables independientes de las presas. Entre estas últimas, la temperatura, la salinidad, la luz, la radiación ultravioleta, las concentraciones de nutrientes, la turbulencia, las partículas suspendidas norazonables y los compuestos tóxicos pueden regular la actividad de alimentación (véase Montagnes et al., 2008a y sus referencias). La mayoría de estas variables externas están claramente bajo un fuerte control climático e hidrológico (véase la sección anterior).
Las tendencias interanuales del fitoplancton en los ecosistemas estuarinos y costeros pueden utilizarse para ilustrar los efectos de los procesos hidrológicos locales y globales en el pastoreo del fitoplancton. Recientemente se ha planteado la hipótesis de que los aumentos de temperatura a largo plazo causan reducciones en la biomasa del fitoplancton y en la intensidad de la floración en los ecosistemas estuarinos y costeros a través de una estimulación indirecta de sus herbívoros metazoarios mediada por la temperatura (Oviatt, 2004; Wiltshire et al., 2008; Borkman y Smayda, 2009; van Beusekom et al., 2009; Barbosa, 2010). Se ha demostrado que los cambios en el caudal del río influyen indirectamente en las tasas de pastoreo del fitoplancton a través de su propagación a lo largo de las cascadas tróficas. En los afluentes de la bahía de Chesapeake (NE de EE.UU.), durante los años de alto caudal fluvial, el aumento del control del pastoreo del microzooplancton (pastores) por parte de los copépodos alivió el control descendente del fitoplancton. Por lo tanto, la reducción del pastoreo del microzooplancton sobre el fitoplancton, y no sólo el aumento de la disponibilidad de nutrientes, puede explicar potencialmente el aumento de la biomasa del fitoplancton durante los períodos de alto caudal fluvial (Reaugh et al., 2007).
Los procesos climáticos y oceánicos globales de campo lejano también pueden afectar a las tasas de pastoreo del fitoplancton en los ecosistemas estuarinos. De hecho, los cambios interdecadales en el régimen de afloramiento se han relacionado recientemente con el aumento de la biomasa del fitoplancton en la bahía de San Francisco (suroeste de EE.UU.), a través de cascadas tróficas. En este caso, el aumento de la intensidad del afloramiento promovió el transporte de depredadores bivalvos a la bahía, lo que posteriormente condujo a la supresión de su control sobre el fitoplancton (véase Cloern et al., 2007).
La variabilidad anual e interanual del fitoplancton en la bahía de San Francisco ilustra claramente la relevancia de los depredadores bentónicos como fuentes de mortalidad del fitoplancton (véase Cloern, 1996). El impacto del pastoreo de los alimentadores bentónicos en suspensión sobre el fitoplancton está controlado conjuntamente por la batimetría del ecosistema, las tasas de filtración de los depredadores y la hidrodinámica suprayacente (por ejemplo, la mezcla vertical impulsada por el viento y las mareas; Jones et al., 2009). El pastoreo bentónico sobre el fitoplancton suele aumentar durante los periodos de mayor mezcla vertical, como las mareas de verano y primavera (Cloern, 1996; Lucas et al., 1999; Thompson et al., 2008a). El aumento del pastoreo bentónico (y las pérdidas advectivas de la marea) puede explicar, hasta cierto punto, por qué las mareas de primavera suelen promover bajas tasas de crecimiento neto del fitoplancton (Cloern, 1996; Barbosa, 2006), y por qué los estuarios macromareales suelen tener una biomasa media anual de fitoplancton inferior a la de los estuarios micromareales para un determinado aporte medio de nutrientes (Monbet, 1992).