CARTEdit
A série CART realizou as primeiras corridas americanas de roda aberta no circuito de 1979-1981. Foi realizada durante os anos de declínio do Grande Prémio de Fórmula 1 dos Estados Unidos. Na altura a pista popular começava a perder alguma da sua imagem e, por volta de 1981, caiu em bancarrota. A prova de Fórmula 1 foi cancelada para 1981, e para aquele ano, a prova CART assumiu sua data tradicional de outubro.
Para 1979 e 1980, a série CART utilizou o traçado de percurso de 2.428 milhas (3.907 km), também conhecido coloquialmente como o percurso de Seis Horas. Em 1981, foi utilizado o segmento “Boot”, e o Scheckter Chicane foi removido, resultando em um traçado de 5.435 km (3.377 milhas).
A partir de 1981, a série CART partiu, e não retornou. A pista continuava a sofrer de dificuldades financeiras e estava a cair num estado de degradação. Eventualmente, o circuito foi vendido à ISC, e começou a recuperar estatura e popularidade com a adição da NASCAR em 1986.
Série IndyCarEdit
A IRL IndyCar Series estreou na pista em 2005, a primeira temporada em que a IRL acrescentou percursos rodoviários ao calendário. Durante toda a sua corrida, a corrida da IndyCar Series utilizou o circuito completo de 5,477 km (3,403 milhas). O traçado incluía o “Boot” e a chicane “Inner Loop” que foi construída em 1992.
No seu primeiro ano, a corrida foi programada para a tradicional data de Outono. Em 2006, no entanto, foi transferida para o início de Junho, o fim-de-semana imediatamente a seguir às 500 milhas de Indianápolis. Foi emparelhado com o tradicional fim-de-semana de 6 Horas de Watkins Glen, um evento de carros desportivos. A mudança revelou-se muito impopular, e foi recebida com temperaturas frescas e chuva. Depois de apenas uma temporada com o carro desportivo e o carro duplo da IndyCar, para 2007, a corrida da IndyCar foi transferida para o fim-de-semana do Dia da Independência.
A corrida de 2009, ganha por Justin Wilson, foi a primeira corrida da IndyCar alguma vez ganha pela Dale Coyne Racing, depois de 25 anos de competição no desporto.
No dia 28 de Junho de 2007, a Camping World assinou um acordo de quatro anos para ser o patrocinador do título da corrida até 2010. Apesar de ser considerado um dos melhores locais pelos concorrentes, a corrida sofreu com a baixa participação. A gerência acreditava que acoplar a corrida ao fim de semana de 4 de julho não era o ideal para a participação porque muitos locais estavam fora da cidade, e os estudantes universitários locais estavam tipicamente fora da escola para o verão e também fora da cidade. Além disso, o ISC, dono de Watkins Glen, retirou os seus eventos do calendário da Fórmula Indy para 2011 após uma disputa sobre as taxas de sanção.
A 13 de Maio de 2016, após o cancelamento do proposto Grande Prémio de Boston, a Fórmula Indy anunciou que regressaria a Watkins Glen, com a corrida renovada a ser realizada no fim-de-semana do Dia do Trabalhador. A gerência da pista abraçou a data tradicional do outono, pois a temporada de férias havia terminado, e permitiu que eles comercializassem para os locais e estudantes universitários que agora estavam de volta à cidade.