Les neurones ont-ils évolué deux fois ?

Lorsque Leonid Moroz, neuroscientifique au Whitney Laboratory for Marine Bioscience de St Augustine, en Floride, a commencé à étudier les gelées de peigne, il était perplexe. Il savait que ces créatures marines primitives possédaient des cellules nerveuses, responsables, entre autres, de l’orchestration des mouvements de leurs tentacules et du battement de leurs cils iridescents. Mais ces neurones semblaient être invisibles. Les colorants que les scientifiques utilisent habituellement pour colorer et étudier ces cellules ne fonctionnaient tout simplement pas. L’anatomie neuronale des alvéoles du peigne ne ressemblait à rien de ce qu’il avait rencontré.

Après des années d’étude, il pense savoir pourquoi. Selon la biologie évolutionniste traditionnelle, les neurones n’ont évolué qu’une seule fois, il y a des centaines de millions d’années, probablement après que les éponges de mer se soient séparées de l’arbre de l’évolution. Mais Moroz pense que cela s’est produit deux fois : une fois chez les ancêtres des méduses peignes, qui se sont séparés à peu près en même temps que les éponges de mer, et une fois chez les animaux qui ont donné naissance aux méduses et à tous les animaux qui ont suivi, y compris nous. Il en veut pour preuve le fait que les méduses à peigne possèdent un système neuronal relativement étranger, utilisant des produits chimiques et une architecture différents des nôtres. « Lorsque nous examinons le génome et d’autres informations, nous voyons non seulement une grammaire différente mais un alphabet différent », a déclaré Moroz.

Lorsque Moroz a proposé sa théorie, les biologistes évolutionnistes étaient sceptiques. Les neurones sont le type de cellule le plus complexe qui existe, soutenaient les critiques, capables de capturer des informations, de faire des calculs et d’exécuter des décisions. Parce qu’ils sont si compliqués, il est peu probable qu’ils aient évolué deux fois.

Mais un nouveau soutien à l’idée de Moroz vient de travaux génétiques récents suggérant que les gelées de peigne sont anciennes – le premier groupe à se ramifier de l’arbre généalogique animal. Si cela est vrai, cela renforcerait la probabilité qu’elles aient évolué seules vers des neurones.

Le débat a suscité un vif intérêt chez les biologistes évolutionnistes. Les travaux de Moroz ne remettent pas seulement en question les origines du cerveau et l’histoire de l’évolution des animaux. Ils remettent également en question l’idée profondément ancrée selon laquelle l’évolution progresse régulièrement, en accumulant la complexité au fil du temps.

La première scission

Quelque part aux alentours de 540 millions d’années, l’océan était prêt pour une explosion de la vie animale. L’ancêtre commun de tous les animaux parcourait les mers, prêt à se diversifier dans la riche panoplie de faune que nous voyons aujourd’hui.

Les scientifiques ont longtemps supposé que les éponges étaient les premières à se ramifier du tronc principal de l’arbre généalogique animal. C’est l’une des classes d’animaux les plus simples, dépourvue de structures spécialisées, comme des nerfs ou un système digestif. La plupart d’entre eux s’appuient sur le flux d’eau ambiant pour collecter de la nourriture et éliminer les déchets.

Plus tard, comme on le croit généralement, le reste de la lignée animale s’est divisé en gelées peignes, également connues sous le nom de cténophores (prononcé TEN-oh-fours) ; cnidaires (méduses, coraux et anémones) ; animaux multicellulaires très simples appelés placozoaires ; et finalement bilatériens, la branche qui a conduit aux insectes, aux humains et à tout ce qui se trouve entre les deux.

Mais le tri de l’ordre exact dans lequel les premières branches animales se sont séparées a été un problème notoirement épineux. Nous avons peu d’idée de ce à quoi ressemblaient les animaux il y a plusieurs millions d’années, car leurs corps mous ont laissé peu de traces tangibles dans les roches. « Le registre fossile est parcellaire », a déclaré Linda Holland, biologiste évolutionniste à la Scripps Institution of Oceanography de l’Université de Californie, à San Diego.

Pour compenser notre incapacité à voir dans le passé, les scientifiques utilisent la morphologie (structure) et la génétique des animaux vivants pour tenter de reconstituer les relations des animaux anciens. Mais dans le cas des alcyonaires, l’étude des animaux vivants présente de sérieux défis.

On sait peu de choses sur la biologie de base des alcyonaires. Les animaux sont incroyablement fragiles, tombant souvent en morceaux une fois qu’ils sont pris dans un filet. Et il est difficile de les élever en captivité, ce qui rend presque impossible les expériences de routine que les scientifiques pourraient réaliser sur d’autres animaux.

Pendant longtemps, on a pensé que les alcyonaires étaient étroitement liés aux méduses. Avec leurs plans corporels symétriques et leur composition gélatineuse, les deux espèces se ressemblent extérieurement. Pourtant, les animaux nagent et chassent différemment : les méduses ont des tentacules urticants, tandis que les alcyonaires ont des tentacules collants. Et au niveau du génome, les alcyonaires en peigne sont plus proches des éponges, qui n’ont pas du tout de système nerveux.

Dans les alcyonaires en peigne ou dans tout autre animal, une analyse de l’évolution qui s’appuie sur la morphologie pourrait conduire à un arbre évolutif, tandis qu’une analyse qui utilise des données génomiques, ou même différents types de données génomiques, pourrait conduire à un autre. Ces divergences suscitent souvent des débats passionnés dans le domaine.

Un de ces débats a émergé en 2008, lorsque Mark Martindale, aujourd’hui directeur du Whitney Laboratory, Gonzalo Giribet, biologiste évolutionniste à l’université de Harvard, et des collaborateurs ont publié une étude qui analysait les séquences génétiques de 29 animaux différents. Après avoir examiné les données génétiques, les chercheurs ont proposé un certain nombre de modifications à l’arbre animal.

La plus controversée de ces modifications, et de loin, était la suggestion selon laquelle les cténophores devraient remplacer les éponges en tant que branche la plus ancienne des animaux. Si l’évolution augmente la complexité au fil du temps, comme les biologistes l’ont traditionnellement cru, alors un organisme apparemment simple comme l’éponge devrait précéder un organisme apparemment plus complexe comme la gelée de peigne. Les données génétiques de Martindale et Giribet suggéraient le contraire, mais les critiques étaient dubitatives. « Nous avons été à peu près ridiculisés par l’ensemble de la communauté scientifique », a déclaré Martindale.

Martindale et ses collaborateurs avaient besoin de rassembler plus de preuves pour leur proposition. Ils ont convaincu les National Institutes of Health de séquencer le génome d’une gelée de peigne, la noix de mer, qui a été publié dans Science en 2013. Moroz et ses collaborateurs ont publié le génome d’un deuxième cténophore, la groseille de mer, dans Nature en 2014. Les deux articles, qui ont utilisé des données plus complètes et des méthodes d’analyse plus sophistiquées que l’effort de 2008, soutiennent l’arbre du premier cténophore. Un troisième article analysant les données génomiques accessibles au public et publié sur le serveur de préimpression biorxiv.org plus tôt cette année soutient également l’idée que les gelées en peigne se sont ramifiées en premier.

À la lumière de ces nouvelles preuves, les scientifiques commencent à prendre l’idée au sérieux, bien que beaucoup dans le domaine disent qu’il n’y a pas assez de données pour faire des affirmations fortes. Ce point de vue a été reflété dans une rafale d’articles de synthèse publiés au cours de l’année dernière, dont beaucoup soutiennent que les gelées en peigne ne sont pas vraiment la branche la plus ancienne ; elles semblent simplement l’être.

Les gelées en peigne ont évolué plus rapidement que les autres groupes d’animaux anciens, ce qui signifie que leurs séquences génétiques ont changé rapidement au fil du temps. Cela signifie à son tour que l’analyse génétique de leur place dans l’arbre de l’évolution pourrait être soumise à un artefact informatique appelé « attraction de longue branche », une sorte de pépin qui peut tirer les organismes à évolution rapide à la base de l’arbre. « Les groupes d’animaux à longues branches sont souvent difficiles à placer », a déclaré Detlev Arendt, biologiste de l’évolution au Laboratoire européen de biologie moléculaire en Allemagne. « Jusqu’à présent, les données phylogénétiques ne sont pas vraiment concluantes quant à leur appartenance. »

Les scientifiques espèrent que d’autres données – notamment les génomes d’autres espèces de cténophores – permettront de résoudre les branches les plus profondes de l’arbre animal. Et cela, à son tour, pourrait avoir de profondes implications pour notre compréhension des neurones et de leur origine. « L’ordre de ramification a une influence majeure sur la façon dont nous interprétons l’évolution du système nerveux », a déclaré Gáspár Jékely, biologiste à l’Institut Max Planck de biologie du développement en Allemagne.

En effet, même ceux qui s’accordent à dire que les cténophores sont arrivés les premiers ne sont pas d’accord sur la question de savoir comment les neurones sont apparus.

L’étincelle de la pensée

La création des neurones a été un événement remarquable dans l’évolution animale. Ces cellules peuvent communiquer – recevoir, transmettre et traiter des informations en utilisant un langage chimique et électrique précis. Leur pouvoir découle du réseau complexe qu’elles créent. « Un seul neurone est comme le son d’une main qui applaudit », a déclaré Martindale. « L’idée générale est que vous en mettez un certain nombre ensemble et qu’ils peuvent faire des choses que quelques cellules uniques ne peuvent pas faire. »

Ce niveau de complexité nécessite une confluence improbable d’événements évolutifs. Des mécanismes doivent apparaître qui non seulement relient physiquement les cellules, mais leur permettent de transmettre et d’interpréter des signaux. « La raison pour laquelle la plupart des gens ne pensent pas qu’ils aient pu évoluer plusieurs fois est l’idée que les neurones parlent – spécifiquement à d’autres neurones », a déclaré Martindale.

C’est ce qui rend la proposition de Moroz – que les neurones ont évolué deux fois, une fois chez les jellies en peigne et une fois chez d’autres animaux – si controversée.

Selon la version de l’arbre de l’évolution de Moroz, les animaux ont commencé avec un ancêtre commun qui n’avait pas de neurones. Les gelées de peigne se sont ensuite séparées et ont développé leur étrange marque de neurones. Ensuite, les ancêtres des éponges et des placozoaires se sont séparés. Comme leurs ancêtres, ils étaient dépourvus de neurones. Des neurones rudimentaires, ou protoneurones, ont ensuite évolué une seconde fois chez les ancêtres des méduses et des bilatériens, formant la base du système nerveux de tous les descendants ultérieurs, y compris les humains. « À mon avis, il est plus simple et plus réaliste que l’ancêtre commun n’ait pas eu de système nerveux », a déclaré Moroz. (Il pense que même si les gélatines à peigne se sont séparées après les éponges, elles ont quand même évolué indépendamment des neurones.)

Mais certains scientifiques qui pensent que les cténophores se sont ramifiés en premier brossent un tableau différent. Ils suggèrent que l’ancêtre commun à tous les animaux possédait un système nerveux simple, que les éponges ont ensuite perdu. Les gelées de peigne et la branche restante, qui comprend nos ancêtres, les bilatériens, ont construit sur ces protoneurones de différentes manières, développant des systèmes nerveux de plus en plus sophistiqués.

« L’idée des cténophores en premier, si elle est correcte, suggère que quelque chose de vraiment intéressant se passe », a déclaré Christopher Lowe, un biologiste à la Hopkins Marine Station de l’Université de Stanford. « Les deux interprétations sont profondes ». D’une part, deux origines indépendantes des neurones seraient surprenantes car il semble peu probable que la séquence précise d’accidents génétiques qui a créé les neurones puisse se produire plus d’une fois. Mais il semble également peu probable que les éponges perdent quelque chose d’aussi précieux qu’un neurone. « Le seul exemple que nous connaissons chez les bilatériens où le système nerveux a été complètement perdu est chez les parasites », a déclaré Lowe.

Les deux possibilités reflètent une énigme classique pour les biologistes de l’évolution. « Cet animal a-t-il perdu quelque chose ou ne l’avait-il pas au départ ? ». a déclaré Holland. Dans ce cas particulier, « je trouve qu’il est difficile de prendre position », a-t-elle dit.

L’évolution regorge d’exemples de perte et d’évolution parallèle. Certains vers et autres animaux se sont débarrassés de molécules régulatrices ou de gènes de développement employés par le reste du règne animal. « Il n’est pas rare que des compléments importants de gènes soient perdus dans les principales lignées animales », a déclaré M. Lowe. L’évolution convergente, dans laquelle la sélection naturelle produit indépendamment deux structures similaires, est assez courante dans la nature. La rétine, par exemple, a évolué indépendamment plusieurs fois. « Des animaux différents utilisent parfois des boîtes à outils extrêmement différentes pour fabriquer des neurones, des circuits et des cerveaux morphologiquement similaires », a déclaré Moroz. « Tout le monde accepte le cas de l’œil, mais ils pensent que le cerveau ou le neurone n’est apparu qu’une seule fois. »

La principale preuve de Moroz pour une origine indépendante des neurones dans les cténophores provient de leur système nerveux inhabituel. « Le système nerveux du cténophore est radicalement différent de tout autre système nerveux », a déclaré Andrea Kohn, une biologiste moléculaire qui travaille avec Moroz. Les cténophores semblent dépourvus des messagers chimiques couramment utilisés par les autres animaux, comme la sérotonine, la dopamine et l’acétylcholine. (Elles utilisent en revanche le glutamate, une molécule simple qui joue un rôle majeur dans la signalisation neuronale chez les animaux). Au lieu de cela, ils possèdent des gènes qui sont censés produire un grand nombre de peptides neuronaux, de petites protéines qui peuvent également servir de messagers chimiques. « Aucun autre animal, sauf dans ce phylum, n’a quelque chose de semblable », a déclaré Kohn.

Mais les critiques remettent également en question cette affirmation. Peut-être que les gelées de peigne ont vraiment les gènes de la sérotonine et d’autres molécules de signalisation neuronale, mais ces gènes ont évolué au-delà de la reconnaissance, a déclaré Arendt. « Cela pourrait simplement signifier qu’ils sont hautement spécialisés », a-t-il ajouté.

Les scientifiques de tous les côtés du débat disent qu’il ne peut être répondu qu’avec plus de données et, surtout, une meilleure compréhension de la biologie des gelées de peigne. Même si elles partagent certains gènes avec des organismes modèles, comme les souris et les mouches des fruits, on ne sait pas exactement ce que font ces gènes dans les gelées de peigne. Les scientifiques ne comprennent pas non plus leur biologie cellulaire de base, comme la façon dont les neurones des gelées en peigne communiquent.

Mais le débat en cours a suscité l’intérêt pour les cténophores, et davantage de chercheurs étudient leur système nerveux, leur développement et leurs gènes. « Moroz et ses collaborateurs ont fait la lumière sur cette partie de l’arbre, ce qui est une bonne chose », a déclaré Holland. « Nous ne devrions pas ignorer ces gars-là en bas ».

Correction le 26 mars 2015 : Une légende originale décrivant deux gelées de peigne a inversé leurs positions. La groseille de mer est à gauche, la gelée de peigne lobée à droite.

Cet article a été reproduit sur BusinessInsider.com.

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