CARTEdit
CART-sarja järjesti ensimmäiset amerikkalaiset avoimen pyörän kilpa-ajot radalla vuosina 1979-1981. Se järjestettiin Formula ykkösten United States Grand Prix’n hiipumisvuosina. Tuolloin suosittu rata alkoi menettää hieman imagoaan, ja vuoteen 1981 mennessä se ajautui konkurssiin. Formula ykkösten osakilpailu peruttiin vuodelta 1981, ja tuona vuonna CART-kilpailu otti sen perinteisen lokakuun ajankohdan.
Vuosina 1979 ja 1980 CART-sarja käytti 2,428 mailin (3,907 km) rata-asettelua, joka tunnetaan myös puhekielessä kuuden tunnin ratana. Vuonna 1981 hyödynnettiin ”Boot”-osuutta ja Scheckterin shikaani poistettiin, jolloin tuloksena oli 3,377 mailin (5,435 km) layout.
Vuoden 1981 jälkeen CART-sarja lähti, eikä enää palannut. Rata kärsi edelleen taloudellisista vaikeuksista ja oli rappeutumassa. Lopulta rata myytiin ISC:lle, ja se alkoi saavuttaa uudelleen arvostusta ja suosiota NASCARin myötä vuonna 1986.
IndyCar SeriesEdit
IRL:n IndyCar-sarja debytoi radalla vuonna 2005, ensimmäisenä kautena, jolloin IRL lisäsi aikatauluunsa tieratoja. IndyCar Series -sarjan kilpailu hyödynsi koko 5,477 kilometrin (3,403 mailin) pituisen radan koko kestonsa ajan. Layout sisälsi ”Bootin” ja ”Inner Loopin” bussipysäkki-sikaanin, joka rakennettiin vuonna 1992.
Ensimmäisenä vuotenaan kilpailu ajettiin perinteiseen syyspäivään. Vuonna 2006 se kuitenkin siirrettiin kesäkuun alkuun, Indianapolis 500 -kilpailua välittömästi seuraavaan viikonloppuun. Se liitettiin perinteisen 6 Hours of Watkins Glen -urheiluautotapahtumaviikonlopun rinnalle. Siirto osoittautui hyvin epäsuosituksi, ja se sai osakseen viileitä lämpötiloja ja sadetta. Vain yhden kauden jälkeen, jolloin urheiluauto- ja IndyCar-kilpailu järjestettiin kaksinkertaisena, vuodeksi 2007 IndyCar-kilpailu siirrettiin itsenäisyyspäiväviikonloppuun.
Kilpailu vuonna 2009, jonka voitti Justin Wilson, oli ensimmäinen IndyCar-kilpailu, jonka Dale Coyne Racing voitti 25 vuotta kestäneen kilpailutoimintansa jälkeen.
Kesäkuun 28. päivänä 2007 Camping World allekirjoitti nelivuotisen sopimuksen, jonka mukaan se tulee olemaan kilpailun nimikkosponsori vuoteen 2010 asti. Vaikka kilpailijat pitivät kisaa huippupaikkana, se kärsi vähäisestä osallistujamäärästä. Johto uskoi, että kilpailun kytkeminen heinäkuun 4. päivän viikonloppuun ei ollut ihanteellinen kävijämäärän kannalta, koska monet paikalliset asukkaat olivat poissa kaupungista ja paikalliset korkeakouluopiskelijat olivat tyypillisesti poissa koulusta kesän ajaksi ja niin ikään poissa kaupungista. Lisäksi ISC, joka omistaa Watkins Glenin, veti tapahtumansa IndyCar-kalenterista vuodeksi 2011 sanktiomaksuja koskevan kiistan jälkeen.
13. toukokuuta 2016 ehdotetun Bostonin Grand Prix’n peruuntumisen jälkeen IndyCar-sarja ilmoitti palaavansa Watkins Gleniin, ja elvytetty kisa pidettäisiin työpäivän viikonloppuna. Radan johto hyväksyi perinteisen syksyisen päivämäärän, koska lomakausi oli ohi, ja se mahdollisti markkinoinnin paikallisille ja korkeakouluopiskelijoille, jotka olivat nyt palanneet kaupunkiin.