CARTEdit
De CART-serie hield de eerste Amerikaanse openwielraces op het circuit van 1979-1981. Het werd gehouden tijdens de tanende jaren van de Formule 1 Grand Prix van de Verenigde Staten. In die tijd begon het populaire circuit wat van zijn imago te verliezen, en tegen 1981 ging het failliet. De Formule Een race werd geannuleerd voor 1981, en voor dat jaar nam de CART race zijn traditionele oktober datum over.
Voor 1979 en 1980 gebruikte de CART series de 2.428-mile (3.907 km) lay-out van het circuit, ook wel bekend in de volksmond als de Six Hours course. In 1981 werd het “Boot” segment gebruikt en werd de Scheckter chicane verwijderd, wat resulteerde in een 3.377-mile (5.435 km) layout.
Na 1981 verlieten de CART series het circuit en keerden niet meer terug. Het circuit bleef lijden onder financiële moeilijkheden en raakte in verval. Uiteindelijk werd het circuit verkocht aan ISC, en begon het zijn aanzien en populariteit terug te winnen met de toevoeging van NASCAR in 1986.
IndyCar SeriesEdit
De IRL IndyCar Series debuteerde op het circuit in 2005, het eerste seizoen waarin de IRL road courses aan het schema toevoegde. De IndyCar Series race maakte gebruik van het volledige circuit van 5,477 km (3,403 mijl). De lay-out omvatte de “Boot” en de “Inner Loop” bus stop chicane die werd gebouwd in 1992.
In zijn eerste jaar, werd de race gepland voor de traditionele herfst datum. In 2006, echter, werd het verplaatst naar begin juni, het weekend direct na de Indianapolis 500. Het werd gekoppeld aan de traditionele 6 uur van Watkins Glen sportwagen evenement weekend. De verhuizing bleek erg onpopulair, en werd beantwoord met koele temperaturen en regen. Na slechts één seizoen met de sportwagen en IndyCar doubleheader, werd de IndyCar race in 2007 verplaatst naar het Independence Day weekend.
De 2009 race, gewonnen door Justin Wilson, was de eerste IndyCar race ooit gewonnen door Dale Coyne Racing, na 25 jaar competitie in de sport.
Op 28 juni 2007 tekende Camping World een vierjarig contract om de titel sponsor te worden van de race tot 2010. Ondanks het feit dat de race door de concurrentie als een toplocatie wordt beschouwd, had de race te kampen met lage bezoekersaantallen. Het management was van mening dat de koppeling van de race met het weekend van 4 juli niet ideaal was voor de opkomst, omdat veel lokale bewoners niet in de stad waren, en lokale studenten meestal niet naar school waren voor de zomer en dus ook niet in de stad waren. Bovendien trok ISC, eigenaar van Watkins Glen, hun evenementen voor 2011 van de IndyCar-kalender na een geschil over sanctioneringskosten.
Op 13 mei 2016, na de annulering van de voorgestelde Grand Prix van Boston, kondigde de IndyCar Series aan dat het zou terugkeren naar Watkins Glen, waarbij de herleefde race in het Labor Day-weekend zou worden gehouden. Het circuitmanagement omarmde de traditionele herfstdatum omdat het vakantieseizoen voorbij was, en het stelde hen in staat om de lokale bevolking en universiteitsstudenten te marketen die nu weer in de stad waren.