CARTEdit
Seria CART a organizat primele curse americane cu roți deschise pe acest circuit între 1979 și 1981. A avut loc în timpul anilor de declin ai Marelui Premiu al Statelor Unite de Formula 1. La acea vreme, popularul circuit începea să își piardă din imagine, iar în 1981, a intrat în faliment. Cursa de Formula 1 a fost anulată pentru anul 1981, iar pentru acel an, cursa CART a preluat data tradițională din octombrie.
Pentru 1979 și 1980, seria CART a utilizat traseul de 2,428 mile (3,907 km), cunoscut și sub denumirea colocvială de traseul Six Hours. În 1981, a fost utilizat segmentul „Boot”, iar Scheckter Chicane a fost eliminat, rezultând un traseu de 3,377 mile (5,435 km).
După 1981, seria CART a plecat și nu a mai revenit. Circuitul a continuat să sufere de dificultăți financiare și a intrat într-o stare de degradare. În cele din urmă, circuitul a fost vândut către ISC și a început să își recâștige statura și popularitatea odată cu adăugarea NASCAR în 1986.
Seria IndyCarEdit
Seria IRL IndyCar a debutat pe circuit în 2005, primul sezon în care IRL a adăugat cursele rutiere în program. Pe parcursul întregii sale desfășurări, cursa IndyCar Series a utilizat întregul circuit de 5,477 km (3,403 mile). Traseul a inclus chicane de oprire a autobuzelor „Boot” și „Inner Loop”, care a fost construită în 1992.
În primul său an, cursa a fost programată pentru data tradițională de toamnă. În 2006, însă, a fost mutată la începutul lunii iunie, în weekendul imediat următor cursei Indianapolis 500. A fost împerecheată alături de tradiționalul weekend al evenimentului tradițional de mașini sport 6 Hours of Watkins Glen. Mutarea s-a dovedit a fi foarte nepopulară și a fost întâmpinată cu temperaturi scăzute și ploaie. După doar un singur sezon cu dubla manșă de mașini sport și IndyCar, pentru 2007, cursa IndyCar a fost mutată în weekendul Independence Day.
Cursa din 2009, câștigată de Justin Wilson, a fost prima cursă IndyCar câștigată vreodată de Dale Coyne Racing, după 25 de ani de competiție în acest sport.
La 28 iunie 2007, Camping World a semnat un contract pe patru ani pentru a fi sponsorul principal al cursei până în 2010. În ciuda faptului că a fost considerat un loc de top de către concurenți, cursa a suferit din cauza prezenței scăzute. Conducerea a considerat că cuplarea cursei cu weekendul de 4 iulie nu era ideală pentru prezență, deoarece mulți localnici erau plecați din oraș, iar studenții de la colegiile locale erau de obicei plecați de la școală pe timpul verii și, de asemenea, de asemenea, plecați din oraș. În plus, ISC, care deține Watkins Glen, și-a retras evenimentele din calendarul IndyCar pentru 2011 după o dispută cu privire la taxele de sancționare.
La 13 mai 2016, în urma anulării Grand Prix of Boston propus, IndyCar Series a anunțat că va reveni la Watkins Glen, cursa reînființată urmând să aibă loc în weekendul de Ziua Muncii. Conducerea circuitului a îmbrățișat data tradițională de toamnă, deoarece sezonul de vacanță se încheiase, iar aceasta le-a permis să se adreseze localnicilor și studenților de la facultate, care se întorceau acum în oraș.
.