CARTEdit
Die CART-Serie veranstaltete von 1979-1981 die ersten amerikanischen Open-Wheel-Rennen auf dieser Rennstrecke. Das Rennen fand in den ausklingenden Jahren des Formel-1-Grand-Prix der Vereinigten Staaten statt. Zu dieser Zeit begann die populäre Rennstrecke, etwas von ihrem Image zu verlieren, und 1981 ging sie in Konkurs. Das Formel-1-Rennen wurde für 1981 abgesagt, und in diesem Jahr übernahm das CART-Rennen seinen traditionellen Termin im Oktober.
In den Jahren 1979 und 1980 nutzte die CART-Serie das 2,428 Meilen (3,907 km) lange Streckenlayout, das umgangssprachlich auch als Sechs-Stunden-Kurs bekannt ist. 1981 wurde das „Boot“-Segment verwendet und die Scheckter-Schikane wurde entfernt, was zu einem 3,377 Meilen (5,435 km) langen Layout führte.
Nach 1981 verließ die CART-Serie die Strecke und kehrte nicht mehr zurück. Die Strecke litt weiterhin unter finanziellen Schwierigkeiten und verfiel zusehends. Schließlich wurde die Rennstrecke an ISC verkauft und gewann mit der Aufnahme der NASCAR im Jahr 1986 wieder an Ansehen und Popularität.
IndyCar SeriesEdit
Die IRL IndyCar Series debütierte 2005 auf der Strecke, der ersten Saison, in der die IRL Straßenkurse in den Rennkalender aufnahm. Während ihrer gesamten Laufzeit nutzten die Rennen der IndyCar Series die volle 3,403 Meilen (5,477 km) lange Strecke. Das Layout umfasste das „Boot“ und die 1992 gebaute Bushalteschikane „Inner Loop“.
Im ersten Jahr wurde das Rennen für den traditionellen Herbsttermin angesetzt. Im Jahr 2006 wurde es jedoch auf Anfang Juni verlegt, auf das Wochenende unmittelbar nach den Indianapolis 500. Es wurde mit dem traditionellen 6-Stunden-Rennen von Watkins Glen gekoppelt, einem Sportwagenrennen. Die Verlegung erwies sich als sehr unpopulär und wurde mit kühlen Temperaturen und Regen bestraft. Nach nur einer Saison mit dem Sportwagen- und IndyCar-Doubleheader wurde das IndyCar-Rennen 2007 auf das Independence-Day-Wochenende verlegt.
Das Rennen 2009, das von Justin Wilson gewonnen wurde, war das erste IndyCar-Rennen, das Dale Coyne Racing nach 25 Jahren Wettbewerb in diesem Sport gewann.
Am 28. Juni 2007 unterzeichnete Camping World einen Vierjahresvertrag als Titelsponsor des Rennens bis 2010. Obwohl das Rennen von den Konkurrenten als Top-Veranstaltungsort angesehen wurde, litt es unter geringen Besucherzahlen. Das Management war der Ansicht, dass die Kopplung des Rennens mit dem 4. Juli-Wochenende nicht ideal für die Besucherzahlen war, da viele Einheimische nicht in der Stadt waren und die örtlichen College-Studenten in der Regel den Sommer über nicht in der Schule waren und ebenfalls nicht in der Stadt. Darüber hinaus zog ISC, der Eigentümer von Watkins Glen, seine Veranstaltungen aus dem IndyCar-Kalender für 2011 zurück, nachdem es zu einem Streit über Sanktionsgebühren gekommen war.
Am 13. Mai 2016, nach der Absage des geplanten Grand Prix von Boston, gab die IndyCar-Serie bekannt, dass sie nach Watkins Glen zurückkehren würde, wobei das wiederbelebte Rennen am Labor Day-Wochenende stattfinden sollte. Das Management der Strecke entschied sich für den traditionellen Herbsttermin, da die Urlaubssaison vorbei war und es ihnen ermöglichte, die Einheimischen und College-Studenten, die nun wieder in der Stadt waren, anzusprechen.