CARTEdit
CART-serien afholdt de første amerikanske open wheel-racerløb på banen fra 1979-1981. Det blev afholdt i løbet af de aftagende år af Formel 1 United States Grand Prix. På det tidspunkt var den populære bane begyndt at miste noget af sit image, og i 1981 gik den fallit konkurs. Formel 1-løbet blev aflyst i 1981, og i det år overtog CART-løbet den traditionelle oktoberdato.
I 1979 og 1980 benyttede CART-serien banelayoutet på 3,907 km (2,428 miles), også kendt i daglig tale som Six Hours-banen. I 1981 blev “Boot”-segmentet udnyttet, og Scheckter Chicane blev fjernet, hvilket resulterede i et layout på 5,435 km (3,377 miles).
Efter 1981 forlod CART-serien banen og vendte ikke tilbage. Banen led fortsat under økonomiske vanskeligheder og var ved at falde i forfald. Til sidst blev banen solgt til ISC og begyndte at genvinde sin status og popularitet med tilføjelsen af NASCAR i 1986.
IndyCar SeriesRediger
Den IRL IndyCar Series debuterede på banen i 2005, den første sæson, hvor IRL tilføjede vejbaner til programmet. I hele løbet benyttede IndyCar Series-løbet hele banen på 5,477 km (3,403 mil). Layoutet omfattede “Boot” og “Inner Loop” busstopchikanen, der blev bygget i 1992.
I sit første år blev løbet planlagt til den traditionelle efterårsdato. I 2006 blev det imidlertid flyttet til begyndelsen af juni, den weekend, der følger umiddelbart efter Indianapolis 500-løbet. Det blev parret sammen med den traditionelle weekend med sportsvognsbegivenheden 6 Hours of Watkins Glen. Denne flytning viste sig at være meget upopulær og blev mødt med kølige temperaturer og regn. Efter kun én sæson med sportsvogns- og IndyCar-dobbeltarrangementet blev IndyCar-løbet i 2007 flyttet til weekenden på Independence Day.
Løbet i 2009, der blev vundet af Justin Wilson, var det første IndyCar-løb nogensinde, der blev vundet af Dale Coyne Racing efter 25 års konkurrence i sporten.
Den 28. juni 2007 underskrev Camping World en fireårig aftale om at være titelsponsor for løbet frem til 2010. Selv om løbet blev betragtet som et topsted af konkurrenterne, led det under lavt fremmøde. Ledelsen mente, at det ikke var ideelt at koble løbet sammen med 4. juli-weekenden, fordi mange lokale indbyggere var udenbys, og de lokale universitetsstuderende var typisk ude af skole i sommerferien og ligeledes også udenbys. Desuden trak ISC, som ejer Watkins Glen, sine arrangementer fra IndyCar-kalenderen for 2011 efter en tvist om sanktionsgebyrer.
Den 13. maj 2016 meddelte IndyCar Series efter aflysningen af det foreslåede Grand Prix of Boston, at det ville vende tilbage til Watkins Glen, og at det genoplivede løb ville blive afholdt i Labor Day-weekenden. Baneledelsen tog den traditionelle efterårsdato til sig, da feriesæsonen var forbi, og det gav dem mulighed for at markedsføre sig over for de lokale og universitetsstuderende, som nu var tilbage i byen.