CARTEdit
V letech 1979-1981 se na tomto okruhu konaly první americké závody otevřených kol série CART. Konaly se v době doznívání Velké ceny Spojených států amerických formule 1. V té době populární okruh začínal ztrácet část své image a v roce 1981 se dostal do úpadku. Závod Formule 1 byl pro rok 1981 zrušen a pro tento rok převzal jeho tradiční říjnový termín závod CART.
V letech 1979 a 1980 využívala série CART trať o délce 2,428 míle (3,907 km), hovorově známou také jako trať Šestihodinovky. V roce 1981 byl využíván úsek „Boot“ a byla odstraněna Scheckter Chicane, čímž vzniklo rozložení 3,377 míle (5,435 km).
Po roce 1981 seriál CART opustil a již se nevrátil. Trať nadále trpěla finančními problémy a chátrala. Nakonec byl okruh prodán společnosti ISC a s příchodem NASCAR v roce 1986 začal znovu získávat prestiž a popularitu.
IndyCar SeriesEdit
Série IRL IndyCar na okruhu debutovala v roce 2005, v první sezóně, kdy IRL zařadila do kalendáře silniční tratě. Po celou dobu svého konání využíval závod série IndyCar celý okruh o délce 3,403 míle (5,477 km). Jeho uspořádání zahrnovalo šikanu „Boot“ a šikanu autobusové zastávky „Inner Loop“, která byla postavena v roce 1992.
V prvním roce byl závod naplánován na tradiční podzimní termín. V roce 2006 však byl přesunut na začátek června, na víkend bezprostředně následující po závodě 500 Indianapolis. Byl spojen s tradičním víkendovým závodem sportovních vozů 6 Hours of Watkins Glen. Tento krok se ukázal jako velmi nepopulární a setkal se s nízkými teplotami a deštěm. Po pouhé jedné sezóně s dvojzávodem sportovních vozů a IndyCar byl závod IndyCar pro rok 2007 přesunut na víkend Dne nezávislosti.
Závod v roce 2009, který vyhrál Justin Wilson, byl vůbec prvním závodem IndyCar, který po 25 letech závodění ve sportu vyhrál tým Dale Coyne Racing.
Dne 28. června 2007 podepsala společnost Camping World čtyřletou smlouvu na titulárního sponzora závodu do roku 2010. Přestože je závodníky považován za špičkové místo konání, trpěl nízkou návštěvností. Vedení se domnívalo, že spojení závodu s víkendem 4. července není pro návštěvnost ideální, protože mnoho místních obyvatel bylo mimo město a místní vysokoškolští studenti byli obvykle přes léto mimo školu a rovněž mimo město. Navíc společnost ISC, která Watkins Glen vlastní, stáhla své závody z kalendáře IndyCar pro rok 2011 po sporu ohledně sankčních poplatků.
13. května 2016, po zrušení navrhované Velké ceny Bostonu, IndyCar Series oznámila, že se do Watkins Glen vrátí a obnovený závod se pojede o víkendu na Svátek práce. Vedení trati přijalo tradiční podzimní termín, protože skončila sezóna dovolených a umožnilo jim to oslovit místní obyvatele a vysokoškolské studenty, kteří se nyní vrátili do města.